Johannes von Damaskus reagierte energisch auf die kaiserliche Bilderfeindlichkeit (s.u.) und wurde damit zum bedeutendsten theologischen Bilderbefürworter des Ostens. Zum einen plädiert er für ein Verständnis gegenüber dem menschlichen Bedürfnis nach Bildern, dem Wunsch, das Heilige auch leiblich zu erfahren und zu sehen.

In Bezug auf die Christusikone, um die sich der Bilderstreit vor allem drehte, ist sein zentrales Argument die Fruchtbarmachung des Inkarnationsgedankens. Vom unsichtbaren Gott kann man kein Abbild machen, doch „ist aber Gott in seinem herzlichen Erbarmen unseres Heiles wegen wahrhaftig Mensch geworden, nicht wie er dem Abraham in Menschengestalt erschienen ist, auch nicht wie den Propheten, nein wesenhaft, wirklich ist er Mensch geworden, hat auf Erden gelebt und mit den Menschen verkehrt.“

Wenn also Christus als Teil der göttlichen Dreieinigkeit wirklich Mensch geworden ist und unter uns gelebt hat, dann kann er auch dargestellt werden. Dieses Argument bildet von nun an den Kern der christlichen Bildtheologie.

Weiter greift Johannes von Damaskus auch das Argument der Armenbibel wieder auf:

„Da aber nicht alle die Buchstaben kennen und sich mit dem Lesen beschäftigen, schien es den Vätern geraten, diese Begebenheiten wie Heldentaten in Bildern darstellen zu lassen, um sich daran kurz zu erinnern.“

Er unterscheidet auch zwischen dem Stoff des Abgebildeten und dem, was das Bild ausdrückt. Wir deuten ja auch nicht den „Stoff des Evangeliums“, das Papier oder den Einband, sondern „das dadurch Ausgedrückte“.

Wichtig für die Bilderverehrung der Ostkirche ist eine Unterscheidung von Basilius dem Großen, die Johannes hier aufgreift:

„Denn ‚die Ehre des Bildes geht‘, wie der Gotteslehrer und Gottesgelehrte Basilius sagt, ‚auf das Urbild über‘. Urbild aber ist das, dem etwas nachgebildet, von dem ein Abbild gemacht wird.“

Das klingt etwas anders als die nüchterne westliche Position beispielsweise eines Augustinus, nach der ein Bild eben ein Bild ist und nichts anderes. Hier spielt zweifellos auch neuplatonisches Gedankengut herein. Johannes von Damaskus verstärkt diesen Gedanken, indem er die Legende des Christusbildes von Edessa ins Spiel bringt, die er für eine „ungeschriebene Überlieferung“ hält:

„Man erzählt aber auch eine Geschichte: Als Abgar, König von Edessa, einen Maler absandte, um ein Bildnis des Herrn zu machen, und der Maler es wegen des strahlenden Glanzes seines Antlitzes nicht vermochte, habe der Herr selbst sein Oberkleid auf sein göttliches, lebenspendendes Antlitz gelegt und sein Bild im Kleide abgeprägt und es so dem danach verlangenden Abgar geschickt.“

Mit dieser Bildlegende manifestiert sich das ostkirchliche Bildverständnis, nach dem jede Ikone ein Abbild eines solcherart zustande gekommen Urbildes ist. Dieses Verständnis verhinderte die ästhetische Entwicklung sakraler Kunst, da das Abbild immer dem Urbild zu gleich hat. Das dagegen eher pragmatische Bildverständnis des Westens hingegen ermöglicht produktiven künstlerischen Freiraum bis hin zur westlichen Kunstgeschichte der sakralen Kunst.

Ein zweites unterscheidet in diesem Punkt das östliche vom westlichen Bildverständnis und zwar dort, wo es um die Bilderverehrung geht. Wenn die Ikone Abbild des Urbildes ist, erlaubt sie intensivere Formen der Verehrung. Ikonen werden in der orthodoxen Kirche in der Form verehrt, dass man sich vor ihnen verneigt, sie küsst, Kerzen anzündet, beweihräuchert usw. Die Grenze zwischen Verehrung und Anbetung ist auch bei manchen katholischen Gnadenbildern vermutlich fließend. Dennoch ist grundsätzlich klar, dass nicht das Bild als Bild angebetet werden kann. Ein solches bildmagisches Verständnis wäre dann tatsächlich Idolatrie.